Sân vận động được xây dựng như một trong những địa điểm tổ chức Giải vô địch bóng đá thế giới 2018. Cuộc thi giữa các dự án kiến ​​trúc đã giành chiến thắng trong tác phẩm "Con tàu vũ trụ" của Kurokawa Kisho.[19] Thiết kế của sân vận động là một phiên bản sửa đổi và phóng to của Sân vận động Toyota ở Thành phố Toyota, Nhật Bản, cũng được thiết kế bởi Kurokawa. Sân vận động được xây dựng trên vị trí mà Sân vận động Kirov trước đây từng được xây trước khi bị phá bỏ.[20] Sức chứa 56.196 chỗ ngồi đã được tăng lên 68.000 chỗ ngồi cho World Cup. Sân cũng có 104 hộp bầu trời được thiết kế sang trọng.[21]

Năm 2005, quy hoạch của sân vận động bắt đầu. Công việc xây dựng ban đầu bắt đầu vào năm 2008.[22]

Vào tháng 1 năm 2009, The St. Petersburg Times đưa tin rằng dự án hiện được tài trợ bởi chính quyền thành phố St Petersburg, với việc Gazprom chuyển sang xây dựng một dự án nhà chọc trời riêng biệt. Tòa thị chính phải vào cuộc sau khi Gazprom từ chối đầu tư thêm tiền vào việc xây dựng sân vận động.[23] Trước khi sân vận động được đặt tên là Sankt-Peterburg vào tháng 10 năm 2015, sân được biết đến với các tên gọi là Zenit Arena, Gazprom Arena và Piter Arena.[21][24]

Vào ngày 25 tháng 7 năm 2016, tổng thầu Inzhtransstroy-Spb, đã đưa ra một tuyên bố rằng chính quyền thành phố đã không thanh toán được 1 tỷ rúp (15,8 triệu đô la theo tỷ giá hối đoái hiện tại) và đã ngừng công việc. Ngày hôm sau hợp đồng bị chấm dứt. Vào ngày 1 tháng 8, có báo cáo về gió làm hư hại các bộ phận của lớp vỏ kim loại, và lũ lụt.[25][26]

Cuối tháng 8 năm 2016, tổng thầu mới là Metrostroy lại tiếp tục thi công trên công trường.[27]

Vào tháng 4 năm 2017, công việc xây dựng sân vận động đã được hoàn thành. Tổng chi phí xây dựng của sân vận động lên tới 24 tỷ rúp.[28] Trận đấu chính thức đầu tiên được tổ chức tại sân vận động là trận đấu ở Giải bóng đá Ngoại hạng Nga giữa F.K. Zenit Sankt Peterburg và FC Ural vào ngày 22 tháng 4 năm 2017. Branislav Ivanović đã ghi bàn thắng đầu tiên trong lịch sử của sân vận động.

Vào ngày 17 tháng 6 năm 2017, trận đấu đầu tiên của Cúp Liên đoàn các châu lục 2017 được tổ chức trên sân vận động với trận đấu bảng A giữa chủ nhà Nga và New Zealand.[10]

Vào ngày 2 tháng 7 năm 2017, trận chung kết Cúp Liên đoàn các châu lục 2017 được tổ chức tại sân vận động giữa Chile và Đức,[29] trở thành trận đấu có nhiều khán giả nhất giải đấu và cũng lập kỷ lục về lượng khán giả đến sân.

Vào ngày 15 tháng 2 năm 2018, chính quyền Sankt-Peterburg đã ký hợp đồng về quyền và sử dụng sân vận động với Zenit Arena LLC, công ty con của câu lạc bộ bóng đá Zenit.[30][31]

Vào ngày 16 tháng 12 năm 2018, sân vận động đã tổ chức trận đấu khúc côn cầu Channel One Cup giữa Nga và Phần Lan. Nga giành chiến thắng với tỉ số 5–0. 81.000 khán giả đã theo dõi trận đấu, lập kỷ lục khán giả của một trận đấu khúc côn cầu trên băng ở Nga và châu Âu.[32]

Vào ngày 2 tháng 8 năm 2019, Rammstein đã biểu diễn một buổi hòa nhạc trong chuyến lưu diễn Euro-Stadion-Tour tại sân vận động này.[33]